Mūsdienu Džūkstes pagasta teritorijā vēsturiski atradās Džūkstes muiža (Siuxt, Džūkste), Grauzdes muiža (Grausden, Grauzde), Pētermuiža (Peterhof, Pēteri), Pienavas muiža (Pönau), Rumbas jeb Rumbenes muiža (Rumbenhof).
Par pagasta izveidošanas gadu tiek uzskatīts 1890. gads, kad tas tika apvienots ar Pienavas pagastu un līdz 1925. gadam tā nosaukums bija Džūkstes-Pienavas pagasts. 1935. gadā tā platība bija 183,6 km². 1945. gadā pagasta teritorijā tika izveidotas Džūkstes, Lanciņu un Pienavasciema padomes. 1954. gadā Džūkstes ciemam pievienoja Lanciņu ciemu, 1962. gada daļu Lestenes ciema, savukārt 1962. gadā daļu Džūkstes ciema iekļāva Bērzes ciemā, bet 1971. gadā Kalnciema, Bērzes un Salas ciemos. 1990. gadā Džūkstes ciemu pārdēvēja par pagastu.[3] 2009. gadā pagasts kā teritoriāla vienība tika iekļauts Tukuma novadā.